来到詹姆斯敦定居点的小女孩是当地印第安部落首领波瓦坦的宝贝女儿波卡洪塔斯。1995年，迪斯尼将波卡斯塔和史密斯的故事改编成了动画片《风中奇缘》，影片的主题曲《风的颜色》的MTV和歌词附后）。 

波卡洪斯塔对定居点表现出极大的好奇心和浓厚的兴趣，定居点所有的一切对于她来说都是新鲜好奇的：洁白的船帆， 新奇的随身用物， 奇怪又好看的装束（因为气候温暖的原因，印第安人基本只以树叶遮羞）...... 她的天真烂漫和善良友好很快就让定居点所有的人都喜欢上她。但人们很快就发现，她特别钟爱史密斯。 28岁的史密斯和不到14岁的小姑娘至此展开了一段不同寻常的友谊。

史密斯认识到和当地的印第安人友好团结是定居点居民生存下去的必要保障。因此， 他通过波卡洪塔斯的帮助，试着跟波瓦坦进行有限的物物交易：用从英国带来的工具、毯子换印第安人的玉米吃， 还跟着印第安人学习种植，捕鱼和打猎。他还试着学习印第安人的语言，尝试着一切方法接近和团结印第安人。但因为以前西班牙人曾经骚扰过这个地区，所以波瓦坦对他们始终保持着高度的防备和警戒。

在对土地的认知上，殖民者和印第安人有着不可调和的矛盾：印第安人认为土地是大家共享的财产，人们只有使用权，没有所有权。而英国人则认为我占领了就是我的。于是，冲突时有发生，但有史密斯压阵，基本上还算和平共处，互惠互利。
1609年10月，史密斯回到英国疗伤，之后没再返回过弗吉尼亚。他根据自己的经历写了好几本书，包括《弗吉尼亚史》。他在书中告诉大家，弗吉尼亚没有黄金，有的是无穷的机会，凡是勤奋工作的人都可以发财致富。他的书不仅让英国人对弗吉尼亚充满向往和热情，也为后来清教徒们在新大陆建立殖民地提供了宝贵的经验。
没有了史密斯坐镇， 印第安人和殖民者冲突不断升级， 最终波瓦坦下令停止供应殖民地粮食，并封锁詹姆斯敦周围的地区。英国人从来没有这么悲惨过。粮食吃完了，就开始吃动物，甚至老鼠......到1610年5月，500名殖民者中只苟延残喘了60人。
这时，从英国又来了两艘装满对新大陆充满憧憬的殖民者和劳工。 历尽海上的千难万险，本以为终于到了繁花似锦的新大陆，结果却来到了一座人间地狱：没有资源，又不会劳作，更不能出去打猎，还要面对当地印地安人的袭击。1610年6月7日，詹姆斯敦所有的殖民者都爬上了那两艘小船，启程返回英国，永远和弗吉尼亚说再见。
然而，他们并没有走远。6月10日，他们迎面遇上由新任弗吉尼亚总督德·拉·瓦尔男爵率领的移民船。船上共150人，还带来了粮食和武器。他说服了这些颓丧饥饿乏力的殖民者，一起回到詹姆斯敦。

贵族出身的德·拉·瓦尔男爵参加过英国对爱尔兰的征服战争。他把对付爱尔兰人的政策原封不动地搬来对付印第安人：烧、杀、抢。1610年8月，他派人袭击波瓦坦的一个部落，挑起了历时四年的“第一次盎格鲁-波瓦坦战争”（1610——1614）。在这次袭击中，他们烧毁了印第安人的房屋和玉米地，杀死70多印第安男人，并残暴地杀害了部落首领的妻子和孩子。
殖民者的暴行激起了波瓦坦部落的强烈反抗。他们虽然没有先进的武器，却凭着对地形的熟悉，用弓箭长矛和各种对付猎物的手段让殖民者们付出了惨重的代价。不久，德·拉·瓦尔男爵因病回国，托马斯·戴尔爵士继任。他认为，若想让詹姆斯敦不受威胁，必须占领周围的地区。他领人不断沿詹姆斯河修建据点，1611年5月，他们建成“亨利科”，还陆续盖起比较正规的房子、医院、仓库和教堂。
冲突和战争一直持续到1613年的4月， 1612年年底，战争开始渐渐缓和下来，双方都精疲力竭，和平成为人们共同的愿望。1613年4月，波卡洪塔斯被拐骗进亨利科，殖民者以她为人质和波瓦坦首领商谈停战协议。 期间，波卡洪塔斯一直住在亨利科， 并与殖民者中的英俊青年约翰·罗夫相爱共结连理。至此，双方在历时一年的谈判拉锯战后签订了和平协议。这也是大英帝国臣民的第一次跨种族婚姻。

1616年， 约翰·罗夫夫妇回到了英国，受到了伦敦社交界的热烈追捧，甚至当时的国王詹姆士一世都亲自为他们办了一场化妆舞会。

更让波卡洪塔斯惊喜的是， 还盼来了与史密斯的重逢（因为史密斯当年离开后，她被告知他死了）。这种刻骨铭心的牵挂和相思，却抵不过时空的落差，最终不欢而散，也成了他们的永别。 波卡洪塔斯在返回弗吉尼亚的途中感染天花而撒手人世，那年才刚22岁。 

罗夫把波卡洪塔斯葬在她去世的小镇，把儿子暂时托付给家人抚养，满怀着悲伤，独自回到弗吉尼亚，继续打理他的种植园并培育出特受欧洲人膜拜，让殖民地得以成长壮大的软“黄金”---- 甜烟草。

烟草种植需要投入大量的劳力， 殖民地现有的人口因疾病、战争、饥饿， 死亡率高达80%， 从原有的1万名殖民者到后来只剩下2000名左右了。虽然英国通过各项政策鼓励旧大陆的人们移居新大陆，但终因高达80%的死亡率而响应者了了。 

于是，原本起源于非洲部落间的战俘贸易开始在欧洲大陆发展了起来。 开始还只是以“合同工”的形式出现，但随着殖民地种植和管理的需要， 贸易来的黑人不再获得人身自由---- 奴隶和奴隶制在新大陆诞生。

詹姆斯敦日益繁荣，殖民者们不断扩张，与印第安人的矛盾日渐频繁，弗吉尼亚的和平再次受到挑战。1618年，波瓦坦去世，他的弟弟欧佩坎诺成为波瓦坦部落的领袖。他比哥哥更精明，更勇敢。他深知殖民者们一定会得寸进尺，最终将使印第安人无立足之地。1622年，欧佩坎诺策划了一次对詹姆斯敦的突然袭击，杀死350个殖民者，占殖民者总数的1/3。殖民者们进行了疯狂的报复，并在此后的二十年里，流血不断，最终酿成“第二次盎格鲁-波瓦坦战争”。最终以印第安人基本上丧失了对弗吉尼亚的控制权而结束战争。

1624年，弗吉尼亚成了“皇家殖民地”，由国王派总督进行管理。但殖民地议会被保留下来，“自治”仍然是殖民地的主要管理形式。

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